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En janvier 1565, il est cependant élu à la place de Joasaph II qui vient d'être déposé. Métrophane III abdique sept ans plus tard le .
Le , Métrophane est de nouveau porté au siège de Constantinople après que son successeur Jérémie II a été déposé pour la première fois.
Métrophane III, plutôt favorable à l'union avec l'Église catholique romaine, rejette les offres des Réformés d'embrasser leur doctrine. Il meurt en exercice le .